El Conservatorio nace en el seno de la Diputación Provincial de Guadalajara en el año 1985, siendo su fundador y director durante más de 25 años D. José María Barquín Villar. La Ley Orgánica 2/2006, de 3 de mayo, de Educación, en su disposición adicional trigésima establece la posibilidad de que las Comunidades Autónomas integren en la red de centros docentes públicos, de acuerdo con la forma y el procedimiento establecido en Ley de sus Parlamentos, los centros de titularidad de las Administraciones locales que cumplan los requisitos fijados, atiendan poblaciones escolares de condiciones socioeconómicas desfavorables o que desempeñen una reconocida labor en la atención a las necesidades de escolarización. En virtud de esta previsión las Cortes de Castilla-La Mancha aprobaron la Ley 1/2009, de 14 de mayo, por la que se establece el procedimiento para la integración de Centros Docentes de titularidad de las Administraciones locales en la Red de Centros Docentes Públicos de titularidad de la Junta de Comunidades de Castilla-La Mancha. Finalmente, y gracias a la Resolución de 21 de mayo de 2009, de la Consejería de Educación y Ciencia, el Conservatorio de Guadalajara se integra definitivamente en la Red de Centros Docentes Públicos pasando a depender de la JCCM.
Posteriormente se aprobó el Decreto 120/2009, de 1 de septiembre, por el que se crean y regulan las Comisiones mixtas entre las Diputaciones Provinciales de Cuenca, Guadalajara y Toledo y la Junta de Comunidades de Castilla-La Mancha en relación con la integración de los Conservatorios Profesionales de Música “Pedro Aranaz” de Cuenca, “Jacinto Guerrero” de Toledo y Conservatorio Provincial de Guadalajara. En virtud de este Decreto se constituyeron las Comisiones mixtas con la función de estudiar y proponer las medidas a adoptar en el proceso para la asunción del personal docente con la condición de funcionario de carrera, así como para la efectiva cesión gratuita de la propiedad del suelo y de los inmuebles, y de los bienes muebles y equipos a que hace referencia el artículo 2 de la Ley 1/2009, de 14 de mayo. El acuerdo de la Comisión mixta adoptado por la Junta de Comunidades de Castilla-La Mancha y la Diputación Provincial de Guadalajara es el contenido en el Anexo II. De igual modo se facultaba a la Comisión Mixta en su artículo tercero, para efectuar la división horizontal del inmueble.
Quizá una de las mayores singularidades en relación al Conservatorio radica en el hecho de constituir el único centro en toda la provincia de Guadalajara en el que se imparten enseñanzas musicales de carácter reglado.